アーロン・ラムズデールは1998年5月14日、イングランドのストーク＝オン＝トレント生まれ。シェフィールド・ユナイテッドのアカデミーで育ち、シニアキャリアをスタートさせた。その後、チェスターフィールドとAFCウィンブルドンへの期限付き移籍で経験を積み、ウィンブルドンでは2018-19シーズンの若手選手賞を受賞した。
2020年8月に移籍金約1,850万ポンドでシェフィールド・ユナイテッドに復帰し、シーズン最優秀選手賞と最優秀若手選手賞をダブル受賞。2021年8月にはアーセナルが最大3,000万ポンドという当時クラブ史上最高額でゴールキーパーとして獲得した。加入後まもなく正守護神の座を確立し、2022-23シーズンはPFA年間ベストイレブンに選出、ロンドン・フットボール・アワードで年間最優秀ゴールキーパー賞も受賞した。同シーズンにはレスター・シティ戦でジェームズ・マディソンのフリーキックを止めたセーブが高く評価され、プレミアリーグ月間最優秀セーブを2ヶ月連続で受賞している。
冷静な判断力と素早い反応を持つショットストッパーで、声でチームを統率するタイプのゴールキーパーである。2023-24シーズンにはダビド・ラヤの加入によりポジションを失い、2024年夏に約2,500万ポンドでサウサンプトンへ移籍。2025-26シーズンはニューカッスル・ユナイテッドに期限付き移籍中である。
イングランド代表としては2017年のUEFA U-19欧州選手権優勝に貢献。2021年11月にA代表デビューを飾り、EURO2020・2022年W杯・EURO2024のいずれも代表メンバーに名を連ねた。