1. FCハイデンハイムのルーツは1846年8月14日、ドイツ南西部バーデン＝ヴュルテンベルク州の小都市ハイデンハイム・アン・デア・ブレンツに設立された体操クラブにまで遡る。クラブ内にサッカー部門が生まれたのは1890年のことで、その後幾度もの合併・分離を経て、2007年1月1日に独立したプロクラブ「1. FCハイデンハイム」として新たな歩みを始めた。
クラブの近年の躍進は、ドイツサッカー界でも際立ったサクセスストーリーとして知られる。4部からスタートし、2008年にレギオナルリーガ（当時4部）、2009年に3部（3. リーガ）へ昇格。2013–14シーズンには3部を制し、クラブ史上初めて2. ブンデスリーガの舞台に立った。以後約10年にわたって2部に定着し、2019–20シーズンには昇格プレーオフに進出したものの、ヴェルダー・ブレーメンにアウェーゴール差で惜敗し、1部昇格はお預けとなった。
運命が動いたのは2022–23シーズンの最終節。アウェーでヤーン・レーゲンスブルクと対戦したハイデンハイムは、アディショナルタイムに劇的な逆転ゴールを決めて3–2で勝利。得失点差でダルムシュタットをかわして2. ブンデスリーガ優勝を果たし、クラブ史上初の1部昇格を手にした。
迎えた2023–24シーズン、1部初挑戦ながら最終8位という堂々たる成績を収め、UEFAヨーロッパカンファレンスリーグの出場権も獲得。ホームスタジアムのフォイト・アレーナに初の欧州カップ戦をもたらした。2007年からチームを率いるフランク・シュミット監督は、ドイツプロサッカー史上最長在任記録を持つ指揮官であり、このクラブの象徴的な存在となっている。