アイントラハト・フランクフルトは1899年3月8日、ドイツ金融の中心地フランクフルトで創設された。1920年に現在のクラブとして再編成され、1925年からヴァルトシュタディオン（現ドイツ銀行パーク）を本拠地としている。1974年と2006年のFIFAワールドカップ開催のために改修工事が行われた。
クラブ史を象徴する瞬間は1959-60シーズン、唯一のドイツ選手権制覇を果たした時に訪れた。続く1960年のヨーロピアンカップ決勝ではグラスゴーのハムデン・パークでレアル・マドリードに3-7と敗れたが、この試合は欧州サッカー史上最高の決勝戦と称されている。フランクフルトのエルヴィン・シュタインは2得点を記録したが、アルフレッド・ディ・ステファノ（3得点）とフェレンツ・プスカシュ（4得点）の活躍がレアルを伝説に刻んだ。20年後の1979-80シーズンにはUEFAカップ決勝で同じドイツのボルシア・メンヒェングラートバッハをアウェイゴール差で下し、UEFAカップ初制覇を達成。ベルント・ヘルツェンバイン、ベルント・ニッケル、車範根（チャ・ブムグン）らが活躍した。
近代の最大のハイライトは2021-22シーズン、オリヴァー・グラスナー監督のもとUEFAヨーロッパリーグを制した時だ。準決勝までバルセロナやウェストハムを撃破し、セビリアでの決勝ではレンジャーズをPK戦で下した。フィリプ・コスティッチ、鎌田大地、ラファエル・ボレらが躍動した。愛称「ディ・アドラー（鷲たち）」は鷲のクラブエンブレムに由来する。DFBポカール5度の制覇に加え、アンソニー・イェボア、セバスティアン・アレル、ランダル・コロ・ムアニ、ユーゴ・エキティケ、オマル・マルムーシュらスター選手を発掘・育成・売却するクラブ文化も近代フランクフルトを特徴づけている。