FCフローニンゲンは1971年6月16日、オランダ北東部フローニンゲン州の州都フローニンゲンにて、アマチュアクラブGVAVの後継クラブとして正式に設立された。クラブはエールディヴィジの地位を引き継いだものの、創設直後から財政難に直面し、1973–74シーズンに降格。市議会の支援によって倒産を免れた。その後、1975年に設立したユースアカデミーを中心に再建を図り、アカデミー出身選手を主軸とした若いスカッドで1979–80シーズンに首位でエールディヴィジ復帰を果たした。
1980年代はクラブ史上もっとも輝かしい欧州舞台での活躍が記憶される時代だ。1983–84年のUEFAカップに初参戦し、アトレティコ・マドリードをアウェーゴールで下す番狂わせを演じた後、インテル・ミラノに敗退。その後も1986年から1992年にかけて計5度の欧州戦出場を果たした。国内では1990–91シーズンにエールディヴィジで自クラブ最高位となる3位を記録し、アヤックスやPSVとタイトル争いを演じた。1990年代末に再び経営難と降格に見舞われたが、2年で復帰し、2000年代以降は安定したクラブへと成長した。
クラブ史上唯一の主要タイトルは2014–15シーズンのKNVBカップで、PECズヴォレを2–0で下して初優勝を達成した。翌シーズンにはUEFAヨーロッパリーグのグループステージにも参戦している。2022–23シーズンに3度目の降格を経験したが、翌2023–24シーズンにエールステ・ディヴィジ準優勝でエールディヴィジへ即座に復帰した。
「トロッツ・ファン・ヘット・ノールデン（北の誇り）」の愛称で知られ、同じ北部のクラブであるヘーレンフェーンとの「北部ダービー」はクラブのアイデンティティを象徴する伝統の一戦だ。ホームカラーの緑と白はフローニンゲン市の紋章に由来している。アリエン・ロッベン、フィルジル・ファン・ダイク、ルイス・スアレスらが在籍したことでも知られる。