スタッド・ブレスト29のルーツは1903年、フランス北西部ブルターニュ地方の港湾都市ブレストに誕生したアルモリケーヌ・ド・ブレストにさかのぼる。現在のクラブは1950年、アルモリケーヌを中心とする5つのカトリック系クラブの合併によって正式に発足した。その後は地域リーグやアマチュアリーグを着実に勝ち上がり、1970年に2部、1979年には初めてトップリーグへの昇格を果たした。
クラブの黄金時代は1980年代、フランソワ・イヴィネック会長のもとで訪れた。FC・ブレスト・アルモリクと名を改めていたこの時期、クラブは1部リーグで安定した成績を残し、1987年には歴史的な8位を達成。後に名を馳せるダヴィド・ジノラやステファヌ・ギヴァルシュといった選手たちがブレストのユニフォームを纏った。しかし財政難がクラブを直撃し、1991年に行政処分による降格ののち経営破綻。10年以上にわたるアマチュアリーグ生活を余儀なくされた。
復活の契機となったのは2004年、若きフランク・リベリーの活躍によるリーグ・ドゥ昇格だった。2010年にリーグ・アンへ復帰後、一度は降格するも2019年に再昇格し、以降は1部リーグに定着している。そして2023-24シーズン、ブレストはリーグ・アンで3位という歴史的成績を収め、クラブ史上初となるUEFAチャンピオンズリーグ出場権を獲得した。幾度もの試練を乗り越えてきたブルターニュの雄は、不屈のアンダードッグとして多くのファンに知られている。
主要タイトルとしては、1980-81シーズンのリーグ・ドゥ優勝を誇る。