アルフィー・ギルクリストは2003年11月28日、ロンドンのキングストン・アポン・テムズに生まれた。地元クラブのオールド・アイルワージャンズ・ユースとクイーンズ・パーク・レンジャーズで育った後、2014年に11歳以下でチェルシーのアカデミーに加入。幼い頃からチェルシーを応援し、ジョン・テリーを憧れの存在として成長した彼は、アカデミーでのキャリアを通じて右サイドバックとしての地位を確立していった。
ユース時代はキャプテンとしてチームをFAユースカップ準決勝に導き、2021-22シーズンにはU-18プレミアリーグカップ優勝にも貢献。2023年12月のクリスタル・パレス戦（2-1勝利）でトップチームデビューを果たし、2024年4月にはエバートン戦（6-0勝利）で途中出場からチェルシーでの初ゴールを記録した。
1対1の守備に安定感があり、攻守の切り替え時にも落ち着いた判断を見せる右利きのディフェンダーとして評価されている。2024-25シーズンはシェフィールド・ユナイテッドへの期限付き移籍でEFLチャンピオンシップを経験し、30試合に出場。チームの15試合のクリーンシートに貢献しながら、3位でプレーオフ進出を果たした。
2025年8月、ギルクリストはウェスト・ブロムウィッチ・アルビオンへ4年契約で完全移籍。同クラブはEFLチャンピオンシップにおける守備の軸として彼に期待をかけており、10月のノリッジ・シティ戦（1-0勝利）で途中出場しクラブ初登場を飾った。