ジェームズ・ミルナーは1986年1月4日、イングランドのリーズ近郊ウォートリーで生まれた。地元のユースサッカーでスカウトの目に留まり、リーズ・ユナイテッドのアカデミーに加入。2002年11月、わずか16歳309日でプレミアリーグデビューを果たし、同年のボクシング・デーにはプレミアリーグ史上最年少得点記録を樹立した（この記録は2005年まで続いた）。
2004年にリーズがチャンピオンシップに降格すると、ニューカッスル・ユナイテッドへ移籍。100試合以上に出場し、2006年のUEFAインタートトカップ優勝に貢献した。その後アストン・ヴィラへのローン移籍を経て2008年に完全移籍し、2010年にはPFA年間最優秀若手選手賞を受賞。同年マンチェスター・シティに加入し、プレミアリーグ2回、FAカップ、リーグカップ、コミュニティ・シールドのタイトルを獲得した。
2015年にフリートランスファーでリヴァプールへ加入し、副主将に就任。2019年のUEFAチャンピオンズリーグ優勝をはじめ、プレミアリーグ3回目の優勝、UEFAスーパーカップ、FIFAクラブワールドカップ、国内カップ戦のタイトルも手にした。
中盤から両サイド、さらにフルバックまでこなせる多機能型の運動量豊富なミッドフィールダーであり、イングランド代表では61キャップを獲得。ワールドカップ2大会、欧州選手権2大会にも出場している。現在はブライトン&ホーヴ・アルビオンに在籍し、657試合というプレミアリーグ最多出場記録をさらに更新し続けている。