ジョン・マクギンは1994年10月18日、スコットランド・グラスゴーで生まれた。セント・ミレンのアカデミー出身で、スコティッシュ・プレミアシップで攻守に走り回るボックス・トゥ・ボックス型MFとして頭角を現した。2016年にセルティックへの移籍話もあったが、ハイバーニアンを選択。その活躍が評価され、2018年8月にアストン・ヴィラが約275万ポンドで獲得した。
アストン・ヴィラではディーン・スミス、スティーヴン・ジェラード、ウナイ・エメリと歴代監督の下で大きく成長。2019年のチャンピオンシップ昇格において中心的役割を果たし、プレミアリーグでも主力として定着した。2019年に深刻な足首の怪我で数カ月を欠場したが、復帰後は以前にも増してスケールアップした。
その後もヴィラのキャプテンとしてプレミアリーグで安定したパフォーマンスを続け、2020年代半ばのクラブの上位進出に貢献。クラブが2024-25シーズンにUEFAチャンピオンズリーグ出場権を獲得した際もその一翼を担った。
スコットランド代表には2016年デビューで、アレックス・マクリーシュ、スティーブ・クラーク両監督の下で即座に主力として重用された。代表キャプテンを務め、1998年フランス大会以来の主要大会出場を成し遂げたUEFA Euro 2020、さらにEuro 2024予選通過にも指揮を執り、スコットランド現代サッカーを象徴するキーマンとして認知されている。
身長178センチのコンプリートなセントラルMF。卓越したスタミナ、強烈なシュート、プレスの強度、そして統率力が高い次元でまとまっており、ピッチの両端でゲームに影響を与えるボックス・トゥ・ボックスの動きはスコットランド代表の心臓部と言っても過言ではない。